16.05.2014

Конкуренция за опылителей делает совместно цветущие виды пасленовых непохожими по окраске

Разноцветные цветки нужны покрытосеменным растениям, чтобы привлекать опылителей. Однако механизмы, объясняющие возникновение этого разнообразия, до конца не ясны. Гипотеза о смене окраски для переключения на новую группу опылителей явно не может объяснить всех фактов. Новое исследование, проведенное на южноамериканской трибе иохромовых (семейство паслёновые), подтвердило альтернативную гипотезу об отборе на «непохожую» окраску для снижения конкуренции. Этот отбор действует на совместно произрастающие виды с одним и тем же набором опылителей и приводит к тому, что виды в сообществах обладают более разнообразной окраской, чем живущие отдельно.

Одна из наиболее примечательных черт цветковых растений — это громадное разнообразие окрасок их цветков, вернее, венчиков. Органы размножения других растений вовсе не бросаются в глаза.

Причина такого многоцветья понятна — привлечение опылителей. Но чем определяется не просто яркость окраски, а ее разнообразие? Ведь это очень лабильный (изменчивый) признак, часто различающийся не только у близких видов, но и у разных популяций одного вида. На этот вопрос отвечают две гипотезы: модель смены опылителей и модель конкуренции.

Первая из них восходит к сформировавшейся еще в XIX веке концепции «синдромов опыления» (см. Pollination syndrome): определенный набор признаков (синдром) позволяет привлекать представителей определенной «функциональной группы» опылителей — пчел, дневных и ночных бабочек, летучих мышей и т. д. (Под «функциональной группой» опылителей принято подразумевать группы видов, сходных по способам взаимодействия с цветками; их границы не всегда совпадают с таксономическими, поэтому в экологии опыления прижился такой термин.) В синдром опыления входит и окраска венчиков: например, красные цветки привлекательны для колибри, синие — для пчел, а белые — для ночных бабочек.

Эти предпочтения частично основаны на особенностях цветовосприятия опылителей, однако могут объясняться и корреляцией окраски со строением цветков (см.: Г. М. Длусский, К. П. Глазунова, Н. В. Лаврова. Связь между строением цветков и соцветий сложноцветных (Asteraceae) и составом их опылителей). Подробное описание синдромов опыления (в том числе для ветро- и водоопыляемых растений) можно найти в переведенной на русский язык монографии Фегри и ван дер Пейла «Основы экологии опыления».

Если в данной популяции в силу каких-то причин меняется состав окружающих ее опылителей, то естественный отбор ведет к смене одного синдрома опыления на другой, и одной из первых, как наиболее лабильная, будет меняться окраска. Изменение окраски не предотвратит посещение другими опылителями, но уменьшит его частоту, а дальше естественный отбор изменит и другие признаки (строение цветка, запах, обилие и состав нектара и т. д.), сделав цветки более подходящими для данной функциональной группы опылителей.

Однако хотя есть примеры, демонстрирующие действенность этой модели (см., например, H. D. Bradshaw, D. W. Schemske, 2003. Allele substitution at a flower colour locus produces a pollinator shift in monkeyflowers), ею явно не исчерпываются причины смены цвета венчиков. Более подробное изучение состава опылителей привело к тому, что сейчас концепция «синдромов опыления» считается многими антэкологами если не устаревшей, то ограниченной в применении (антэкология, от греч. Anthos цветок и Logos учение — традиционное название экологии опыления). Было показано, что только около трети всех видов можно четко отнести к одному из классических синдромов опыления (см. Jeff Ollerton et al., 2009. A global test of the pollination syndrome hypothesis). Да и узкая взаимная специализация растений и опылителей, подразумеваемая в этой концепции, — явление, как сейчас ясно, весьма редкое. А наличие разнообразия окрасок венчиков у представителей одной таксономической группы, опыляемых в целом схожими опылителями, тоже никак не объясняется концепцией «смены опылителей».

Альтернативная гипотеза — модель конкуренции. В отличие от первой, она в явном виде учитывает тот факт, что данный вид растений живет в сообществе и цветет не в одиночестве. Одновременное цветение нескольких видов со схожим спектром опылителей ведет к снижению репродуктивного успеха: не только за счет того, что часть опылителей «переманивается» конкурентом, но и потому, что часть пыльцы переносится на пестики другого вида и тем самым теряется и, наоборот, пестики «засоряются» чужой пыльцой. В этой ситуации даже при наличии схожего спектра опылителей отбор будет благоприятствовать «непохожим» цветкам, что позволит если не полностью прекратить напрасную трату пыльцы и конкуренцию (это возможно только при строгой специализации на конкретных «функциональных группах» опылителей — но такая ситуация, как было сказано выше, крайне редка), то значительно ее снизить за счет относительной специализации, на уровне предпочтений. Ограничение конкуренции может происходить даже без разграничения состава опылителей. Это возможно за счет такой их поведенческой особенности, как «цветочное постоянство»: часто в ходе своих перелетов между растениями в поисках пищи опылители не склонны менять один вариант цветков на другой — в этом случае быть «непохожим» тоже выгодно.

Модель конкуренции предсказывает, что совместно цветущие виды должны быть более разнообразны, чем случайный набор видов. Однако такая же ситуация возникнет и в том случае, если сообщество формируется неслучайно по отношению к филогенетической истории видов (истории их происхождения и родственных взаимоотношений), что существенно усложняет доказательство действенности модели. Может оказаться, что родственные виды предпочитают жить раздельно (например, потому что занимают схожие экологические ниши и, встречаясь в одном сообществе, сильнее конкурируют за ресурсы, не обязательно связанные с опылением). Но так как родственные виды чаще всего имеют схожие признаки, то внешне такое «взаимное отталкивание» родственников будет проявляться в том, что совместно живущие виды окажутся более разнообразными (в том числе и по окраске цветов). На данный момент, несмотря на неоднократно показанное наличие конкуренции за опылителей между растениями, только в одном исследовании было дано объяснение неожиданно большому разнообразию окраски цветов в субальпийских сообществах (см. McEwen J.R., Vamosi J.C., 2010. Floral colour versus phylogeny in structuring subalpine flowering communities).

Натан Мучала (Nathan Muchhala) из Университета Небраски (ныне работает в Миссурийском университете) и его коллеги выбрали в качестве модельного объекта трибу иохромовых (Iochrominae) из семейства паслёновых. Эти растения (иногда используемые в качестве комнатных) живут почти исключительно в Андах. Только два вида вышли за пределы этого ареала: Iochroma ellipticum живет на Галапагосах, а Acnistus arborescens распространилась до Центральной Америки. Несмотря на то что все они опыляются преимущественно колибри и (в меньшей степени) пчелами, представители этой трибы отличаются большим разнообразием окраски венчиков (рис. 1, рис. 2А). Но явилось ли это результатом конкуренции за опылителей?

Ученые тщательно измерили спектры отражения лепестков всех интересующих их видов (а у одного из них — отдельно для двух цветовых морф: пурпурной и зеленовато-желтой) в видимом и ультрафиолетовом диапазоне (то есть в тех, которые воспринимаются пчелами и колибри), что позволило им получить объективные данные об окраске цветков. Для упрощения работы с такими объемами данных (интенсивность отражения в диапазоне от 300 до 800 нм через каждые 0,4 нм!) был проведен статистический анализ по методу главных компонент, который смог выделить четыре основных направления изменчивости, в сумме ответственные за 94% всего разнообразия. В порядке убывания значимости это были: 1) тусклый—яркий; 2) желтый—голубой цвет; 3) пурпурный—«непурпурный»; 4) наличие—отсутствие ультрафиолета в спектре («ультрафиолетового цвета»).

Однако анализировать объективные различия в спектрах цветков, изучая экологию опыления, — не самая лучшая идея. Ведь тут важны именно субъективные различия в восприятии цвета опылителями. Если, допустим, спектры двух цветков различаются только наличием и отсутствием «ультрафиолетового цвета», то объективно это будут разные окраски, но для человеческого глаза они будут неразличимы. Для учета особенностей зрения опылителей исследователи расположили каждый из видов растений в «цветовом пространстве» колибри и пчел.

Метод «цветового пространства» (см. также Color space) близок к известным системам цветопередачи RGB и CMY. Как известно, наши глаза содержат три цветовых рецептора — красный, зеленый и синий (они способны воспринимать не только эти цвета, но именно на них приходится максимум поглощения). Всё разнообразие воспринимаемых нами цветов возникает за счет того, что приходящий от источника свет в разной степени возбуждает эти рецепторы. Возбуждение от каждого рецептора можно интерпретировать как координату в пространстве воспринимаемых цветов. Тогда область в «цветовом пространстве» — это площадь или объем, ограниченный линией или поверхностью, огибающей множество таких точек (так называемая выпуклая оболочка).

У пчел три цветовых рецептора (ультрафиолетовый, синий и зеленый) — и их «цветовое пространство» представляет собой равносторонний треугольник, вершины которого соответствуют «чистым цветам» (совпадающим с пиком поглощения одного из рецепторов), а центр — равной смеси их всех (рис. 2B). У колибри рецепторов четыре (красный, зеленый, синий и ультрафиолетовый), и «цветовое пространство» представляет собой тетраэдр (рис. 2С, рис. 3). Для моделирования этих пространств авторы взяли полученные ранее физиологами данные о спектрах поглощения фоторецепторов двух видов: медоносной пчелы и огненношапочного колибри (Green-backed Firecrown). Также исследователи измерили несколько морфологических характеристик: длину трубки венчика, которая тоже могла быть вовлечена в конкуренцию за опылителей, и такие, которые не должны быть никак связаны с опылителями: длину черешка, длину цветоножки, длину листа и толщину ягоды.

Сравнение со случайными наборами видов, сгенерированными на компьютере, показало, что совместно обитающие виды иохромовых действительно оказываются неожиданно разнообразными в окраске с субъективной точки зрения как колибри, так и пчел (судя по расположению цветков в их «цветовых пространствах»). А вот ни один из исследованных морфологических признаков, в том числе и длина трубки венчика, не выказал в своем распространении ничего необычного. Кроме того, когда исследователи сравнили области в «цветовом пространстве», занимаемые аллопатричными (не образующими сообщества с другими иохромовыми) и симпатричными (входящими в сообщества) видами, то оказалось, что у первой размер меньше, чем у второй. Это еще раз говорит о том, что живущие в сообществах виды отличаются большим разнообразием окрасок. Правда, статистически значимым различие между размерами этих областей оказалось только в «цветовом пространстве» колибри. Возможно, поскольку пчелы все-таки не являются основными опылителями иохромовых, эти цветки не стали настолько сильно «непохожими» с точки зрения пчел.

Однако, как было отмечено выше, такие различия можно попытаться объяснить не конкуренцией за опылителей, а филогенетической историей: родственные виды, обладающие сходными признаками, менее склонны обитать совместно. Исследователям удалось отвергнуть эту версию. Во-первых, распределение филогенетических расстояний между парами видов в сообществе не отличались значимо от таковых в случайных наборах видов. Во-вторых, как выяснилось, окраска цветков не несет «филогенетического сигнала», то есть эти признаки (четыре главные компоненты окраски) не дают никакой, даже приблизительной, информации о родстве видов: близкие виды имеют схожую окраску ничуть не чаще, чем дальние родственники. Точно так же независящими от родства видов оказались и их положения в «цветовых пространствах» опылителей. А вот морфологические признаки (кроме толщины ягоды) оказались более связанными с филогенетическими отношениями видов.

Но на каком этапе конкуренция за опылителей играет свою роль? Это естественный отбор на «непохожую» окраску уже внутри сообщества? Или цвет в сообществах не меняется, но видам с окраской, похожей на уже присутствующую, труднее войти в сообщество? Авторы склоняются к первой версии и приводят три довода (правда, только косвенных). Во-первых, отсутствие филогенетического сигнала, согласно математическим моделям, свидетельствует о том, что признак (в данном случае — окраска) находится под действием сильного движущего отбора. Во-вторых, у всех аллопатричных видов иохромовых цветки либо белые, либо пурпурные, в то время как у симпатричных бывают и красные, и желтые, и оранжевые. Анализ областей, занимаемых в «цветовых пространствах», говорит о том же. Если виды приобретают окраску цветов до того, как войдут в сообщество, то непонятно, почему некоторые варианты этого признака не встречаются у одиночно растущих видов. Ну и в-третьих, единственный случай внутривидового полиморфизма также подтверждает гипотезу. Как уже было сказано выше, вид Iochroma umbellatum имеет две цветовые морфы, при этом зеленовато-желтая форма растет совместно с пурпурным и красным видами, а пурпурная — с желтым и белым. Такое распределение согласуется с гипотезой возникновения различий в окраске между морфами в ходе «отбора на непохожесть».

Почему же длина трубки венчика, которая тоже может играть роль в разделении опылителей между близкими видами, не показывает такого же увеличенного разнообразия? Авторы считают, что отбор действует и на нее, но он значительно менее эффективен: по какой-то причине перестройка этого признака затруднена. Так как эти морфы появились относительно недавно и еще не стали видами, такое их распределение, по мнению авторов, проще объяснить тем, что они приобрели различия в окраске именно в ходе отбора «на непохожесть» внутри сообществ.

В заключение авторы высказывают мысль, что неудачи многих предыдущих попыток обнаружить увеличенное разнообразие окрасок цветков в сообществах связаны с тем, что часто рассматривали сообщества, состоящие из весьма далеких друг от друга растений. Но ведь именно в случае близких видов (как у представителей одной трибы) негативный эффект от заноса чужой пыльцы будет сильнее. Дело не ограничится просто засорением пестика — растению придется тратить свои ресурсы на развитие маложизнеспособных гибридных потомков. Поэтому на совместно растущие близкие виды отбор на «непохожесть» должен действовать сильнее. В этом случае такой отбор будет примером известного механизма «усиления репродуктивной изоляции», когда у недавно разошедшихся видов в зоне вторичного контакта преимущество получают те особи, которые чаще скрещиваются именно со «своими» и потому оставляют более качественное потомство.

Хотя мысль о том, что конкуренция за опылителей может приводить к тому, что совместно цветущие виды растений будут отличаться большим разнообразием окрасок, была высказана одним из пионеров антэкологии Чарлзом Робертсоном еще в 1895 году, строгие доказательства стали появляться только сейчас. А относительный вклад этого механизма в общее многообразие окрасок цветков еще предстоит выяснить.

Источник: Nathan Muchhala, Sönke Johnsen, Stacey Dewitt Smith. Competition for Hummingbird Pollination Shapes Floral Color Variation in Andean Solanaeae // Evolution. 2014. Accepted Article. DOI: 10.1111/evo.12441.

Сергей Лысенков

Источники:

1. elementy.ru