27.04.2017

Изучены причины и следствия утраты симбиоза муравьев и растений

Ботаники из Мюнхенского университета изучили эволюцию симбиоза между муравьями и мирмекофильными растениями из группы Гиднофитовых, образующих специальные разрастания тканей - домации, в которых селятся эти насекомые, предоставляя взамен хозяевам питательные вещества. Это взаимовыгодное сотрудничество, как оказалось, является исходным для этой группы растений, но в ходе эволюции несколько раз утрачивалось. Результаты исследования подтвердили несколько существовавших теоретических предсказаний. Во-первых, возврат к несимбиотической жизни происходит только у неспециализированных растений, не развивших строгой связи с конкретным видом муравьев. Во-вторых, утрата симбиоза происходит в условиях низкого обилия партнеров-муравьев, а не за счет утраты потребности в нем. В-третьих, после утраты связи с муравьями ускоряется морфологическая эволюция домациев, освобожденных от действия стабилизирующего отбора, сохраняющего их у симбиотических видов.

Взаимовыгодное сотрудничество - мутуализм - сейчас часто рассматривается специалистами по коэволюции как один из основных механизмов усложнения и поддержания устойчивости экосистем. Здесь уместно вспомнить симбиоз высших растений с грибами (микориза) и азотфиксирующими бактериями, во многом определивший саму возможность успешного заселения суши, и огромное количество животных, переваривающих пищу с участием простейших и бактерий. Не такой тесный (его сейчас называют симбиотическим), как в приведенных выше примерах, мутуализм растений и опылителей, а также растений и распространяющих семена животных также весьма важен для функционирования экосистем. В конце концов, митохондрии и хлоропласты, необходимые для развития сложных многоклеточных организмов, суть потомки бактерий, окончательно утратившие способность к свободной жизни и ставшие органеллами.

Но мутуализм может не только возникать, но и утрачиваться. Если два вида жизненно необходимы друг для друга, то вымирание одного из партнеров обязательно приводит к вымиранию другого. Если же мутуализм не настолько специализированный, то один из партнеров может пережить вымирание другого. Однако такое взаимодействие, согласно теоретическим исследованиям, может тоже оказаться неустойчивым, исчезнув либо из-за редкости одного из партнеров, либо из-за перехода одного из них к паразитизму (мутуализм держится на соотношении затрат и преимуществ каждого из партнеров, а отбор часто может способствовать сокращению затрат при сохранении преимуществ, что может привести к тому, что один партнер начнет эксплуатировать другого, не давая ничего взамен), либо если один из партнеров перестает нуждаться в другом, попав в новую среду (например, клубеньковые бактерии оказываются ненужными на богатых азотом почвах). Однако эти результаты теоретической коэволюционной биологии имеют мало эмпирической поддержки - во многом по причине того, что известно довольно мало подходящих систем партнерств, многократно терявших и приобретавших мутуализм.

Гийом Хомицки (Guillaume Chomicki) и Сюзанна Реннер (Susanne S. Renner) из Университета Мюнхена решили исследовать причины утраты мутуализма на примере симбиоза муравьев и растений (см. Мирмекофиты). Авторы остановились на растениях из подтрибы Гиднофитовые (Hydnophytinae; некоторые из них используются в качестве декоративных) семейства Мареновые (Rubiaceae). Эти произрастающие в Австралазии растения-эпифиты предоставляют муравьям место для постройки гнезд, образуя на стебле особые полые структуры - домации, а насекомые снабжают растения питательными веществами из своих экскрементов и принесенного «мусора». Этот мутуализм может быть как специализированным, при котором один вид растения населяется одним конкретным видом муравьев (вход в домации оказывается точно подстроенным под размеры особи этого вида), так и неспециализированным (генерализованным), когда один вид растений может заселяться разными видами муравьев. В вышеупомянутой группе растений есть оба этих варианта и, кроме того, некоторые виды вообще не вступают во взаимоотношения с муравьями (рис. 1). А общее число видов (105) дает достаточный материал для проверки теоретических предсказаний.

Авторы задались тремя вопросами:

1) Ассоциирована ли утрата мутуализма с тем или иным предковым состоянием (специализированным или генерализованным)?

2) Ассоциирована ли утрата мутуализма с теми или иными экологическими условиями (например, редкостью муравьев или доступностью питательных веществ)?

3) Влияет ли утрата мутуализма на темпы эволюции входа в домации (пока растение взаимодействует с муравьями, на этот признак должен действовать стабилизирующий отбор, сокращающий изменчивость, после же утраты он должен исчезнуть).

Авторы составили филогенетическое древо на основании шести пластидных и ядерных генов (рис. 2), отсеквенированных у 75% из 105 видов подтрибы, и с помощью двух статистических методов (оценки максимального правдоподобия, см. Maximum likelihood и байесовского анализа, см. Bayesian inference) выявили, что, в отличие от их ожиданий, исходным состоянием для этой группы растений оказался неспециализированный симбиоз, впоследствии утраченный около 12 раз (это дерево является только приближенной реконструкцией реально эволюционной истории, поэтому полученное значение может быть неточным). Чтобы дополнительно подтвердить исходное наличие симбиоза, авторы провели филогенетический анализ, в котором искусственно задали отсутствие симбиоза у общего предка всех гиднофитовых - и эта модель существенно хуже строила дерево.

Одиннадцать из двенадцати случаев исчезновения симбиоза произошли в неспециализированных линиях. Единственное исключение - род Anthorrhiza, у которого предковое состояние не удалось установить с уверенностью.

17 из 23 видов, не вступающих в симбиоз с муравьями, живут в горах Новой Гвинеи на высоте более 1,5 км. Известно, что с подъемом в горы снижается разнообразие и обилие муравьев - этот тренд наблюдается и на этом острове. При этом у трех из этих видов в домациях скапливается дождевая вода и живут лягушки (рис. 1, D), шесть видов могут получать питательные вещества из почвы, но это верно и для двух видов, сохраняющих специализированную связь с муравьями. Все эти факты говорят в пользу гипотезы о том, что причиной утраты мутуализма оказывается не потеря необходимости в нем, а нехватка потенциальных партнеров. Тут находит объяснение и отсутствие случаев потери связи с муравьями у специализированных видов: лишившись партнера, они просто вымирают.

Так как специализированные мирмекофилы среди Hydnophytinae взаимодействуют с муравьями двух родов из подсемейства Dolichoderinae, встречающихся на разных высотах, в то время как генералисты - с более чем 25 неродственными видами, чье разнообразие падает с высотой, авторы предположили, что если верна гипотеза о нехватке партнеров как главной причине утраты мутуализма, то генералисты должны встречаться преимущественно на низких высотах, распространение специалистов не должно зависеть от высоты, а растения, утратившие мутуализм — в основном в горах. Несколько независимых статистических анализов подтвердили эти ожидания (рис. 3).

Что же происходит с домациями после утраты мутуализма? Теоретические предсказания говорят, что, покуда симбиоз существует, на размер входа в них, который позволяет растению «отфильтровывать» нужных муравьев, действует стабилизирующий отбор, поддерживающий оптимальный размер. Причем у специалистов этот отбор должен быть сильнее, то есть скорость эволюции должны быть минимальной. А после того, как растение перестало взаимодействовать с муравьями, отбор должен ослабнуть, что приведет к увеличению скорости изменения этого признака.

Размер входного отверстия в домации значительно варьирует у гиднофитовых: от миллиметра до более чем 5 сантиметров. Анализ распределения этих размеров между видами показал, что многие немутуалистические виды имеют крупные отверстия - через них в домации могут проникать крупные беспозвоночные (тараканы, многоножки, перипатусы, пауки, слизни и пиявки) и даже мелкие позвоночные (лягушки, гекконы и сцинки). Получившаяся оценка темпов эволюции диаметра отверстия также согласуется с гипотезой: у специалистов - 0,01 ± 0,04, у генералистов - 0,04 ± 0,02, у немутуалистов - 0,1 ± 0,02 (значения в условных единицах, см. D. L. Rabosky, 2014. Automatic Detection of Key Innovations, Rate Shifts, and Diversity-Dependence on Phylogenetic Trees).

Однако высокую скорость эволюции размера входного отверстия домация можно объяснить и тем, что в отсутствие связи с муравьями возникает отбор, благоприятствующий проникновению внутрь более крупных животных. Впрочем, пока неизвестны свидетельства того, что эти жильцы приносят растению пользу, хотя эта возможность требует дальнейшего изучения.

Наконец, авторы показали, что по мере продвижения в горы увеличивается средняя скорость морфологической эволюции отверстий домациев - для этого они разработали метод, соединяющий данные по филогении и распространению видов, что позволило им получить «карту морфологической эволюции» (рис. 4).

Это исследование не открыло чего-то совсем неожиданного, но от того не становится менее ценным. Ведь теоретические предсказания должны проверяться на «живом» материале. Авторам повезло найти удачный объект для исследования. Будем надеяться, что дальше последуют и другие подобные работы, которые позволят понять, насколько часто реализуются те или иные сценарии эволюции мутуализма.

Источник: G. Chomicki, S. S. Renner. Partner abundance controls mutualism stability and the pace of morphological change over geologic time // PNAS. 2017. V. 114. No. 15. P. 3951–3956. DOI: 10.1073/pnas.1616837114.

Сергей Лысенков

Источники:

1. elementy.ru