4.4. Рост и солевой обмен растений в условиях засоления

При любых экстремальных воздействиях в растительном организме наблюдаются изменения различных физиологических параметров. Это обусловлено, как уже указывалось, взаимосвязанностью отдельных процессов в растении и саморегулируемостью его метаболизма в целом.

В исследованиях по физиологии устойчивости всесторонне освещены физиолого-биохимические приспособительные реакции растений на засоленность почвы.

Известно, что рост растений является интегральным показателем, отражающим в конечном итоге все изменения физиологических и биохимических процессов, которые происходят в растении под воздействием экстремальных факторов внешней среды. Поэтому уже в самых ранних работах по солеустойчивости было обращено внимание на отрицательное влияние солей на рост растений. Многочисленные исследования свидетельствуют о том, что вредное действие солей начинает проявляться с первых этапов прорастания семян. Обычно в условиях засоления прорастание семян сильно задерживается, что вызывает недружное появление всходов, а также их изреженность. Причины этого окончательно не выяснены. Предполагают, что на засоленных почвах подвижность влаги заметно снижается, вследствие чего ее доступность для растений уменьшается [43]. Это явление называется "физиологической сухостью" засоленных почв. Но, как считает Строгонов, для торможения самого начального этапа прорастания - набухания семян - решающее значение, по-видимому, имеет очень сильное засоление. Набухание семян, хотя и замедленное, может идти даже при таких уровнях засоления, при которых не осуществится прорастание семян. Этот факт свидетельствует о том, что прорастание семян и последующий рост проростка подавляется в засоленной среде значительно сильнее и при меньших концентрациях солей, чем набухание [15; 66].

В условиях засоления у проростков отмечается торможение роста меристематических клеток и вступления их в митоз, изменяются размеры ядер и клеток как в зоне деления, так и в зоне растяжения корня. Торможение роста меристематических клеток и уменьшение размеров ядер в прорастающих семенах злаков начинается с первых часов набухания семян и продолжается до начала деления и регистрируемого накопления ионов. В условиях засоления усиливается асинхронность вступления клеток в митоз [26].

Под влиянием хлористого натрия меняется ультраструктура клеток растений. У пшеницы и бобов в первые сутки после засоления отмечено набухание отдельных элементов эндоплазматического ретикулума [53].

Имеются данные о том, что у галофитов в рибосомах обнаружен особый белок. Предполагается, что он обеспечивает целостность этих структур.

При засолении снижается активность гидролитических ферментов в эндосперме семени, угнетение ростовых процессов вызывает переполнение эндосперма и растущей части проростка продуктами гидролиза [53; 72]. Исходя из этого наиболее вероятной причиной торможения роста проростков может быть лишь ослабление синтетических процессов. Имеются данные об изменении содержания продуктов синтеза - белка, РНК, ДНК [1; 4; 19]. Однако, если Л. Д. Авилова отмечала снижение содержания в клетках растений как РНК, так и ДНК, то В. В. Кабанов показал, что при возрастании содержания NaCl в субстрате содержание ДНК увеличивается, но наблюдается тенденция к падению РНК.

В. В. Кабанов полагает, что процессы адаптации организмов к засолению могут идти как по пути изменения нуклеотидного состава биополимеров, так и по пути эндоплоидизации. Им была отмечена эидоплоидизация тканей гороха в условиях засоления среды. Угнетение ростовых процессов у растений в условиях засоления продолжается в течение всего онтогенеза. Неблагоприятное влияние засоления на рост растений имеет разное проявление. У растений в условиях засоления наблюдается более длительное по сравнению с контролем формирование различных органов [43; 28; 53], следствием этого является запоздание наступления отдельных фенофаз 143]. Торможение роста продолжается в течение всего периода вегетации растений, в результате чего наблюдается снижение биомассы растений при засолении [41; 53; 26; 40]. Происходит это чаще всего вследствие уменьшения числа и размеров различных структурных элементов. У растений на засоленном субстрате ослабляется побегообразование, изменяются некоторые показатели основных структурных элементов урожая. В условиях очень высокого содержания солей в почве формирования некоторых органов не происходит. Так, Г. Р. Матухиным было показано, что при повышенных концентрациях солей у томатов не развиваются цветки. Замедление ростовых процессов находит свое выражение в уменьшении размеров различных вегетативных и генеративных органов [28].

Изменение числа и времени формирования вегетативных и генеративных органов у растений в условиях засоления обусловлено нарушением функционирования апикальных меристем конусов нарастания. Под влиянием засоления размеры конуса нарастения стебля у растений уменьшаются, задерживается прохождение отдельных этапов органогенеза [58; 59]. И. А. Смирнов, работая с древесными растениями засоленных почв, установил, что количество устьиц и их длина на единице площади листовой поверхности увеличиваются, усиливается мощность проводящей системы, возрастает количество проводящих пучков в ассимиляционных органах [40].

Таким образом, высокая концентрация солей в почве вызывает угнетение ростовых процессов у растений. Однако для понимания природы солеустойчивости необходимо знание закономерностей поглощения, накопления ионов растительным организмом, а также превращения и локализации засоляющих ионов в клетке.

Поглощение солей зависит от степени насыщенности тканей солями и от интенсивности метаболизма.

Процесс поглощения солей при различных уровнях засоления складывается из двух механизмов - нерегулируемого метаболизмом (пассивного) и регулируемого (активного). Некоторые исследователи полагают, что основным путем поглощения солей из внешней среды растениями является пассивное поступление их в корни с транснирационным током, но четкой прямой зависимости между этими двумя процессами нет [45]. Однако Г. В. Удовенко считает, что нет достаточных оснований утверждать, что в условиях засоления поглощение ионов идет в основном путем пассивного поступления в корни с транспирационным током воды. По мнению этого автора, существенную роль играет и активный процесс адсорбции ионов на поверхности мембран наружных клеток корня, который во многом зависит от уровня метаболизма [53]. Таким образом, факт существования как пассивного, так и активного поступления ионов в растения в условиях засоления доказан, однако остается вопросом, какой из этих механизмов является решающим.

Следующим этапом в общем процессе поступления ионов в растение является их передвижение в проводящие ткани и последующее накопление во всех органах. Интенсивность передвижения веществ в надземные органы определяется интенсивностью поглощения этих веществ корнем из засоленного субстрата. Накопление солей в органах растений в течение вегетации имеет характер плавно затухающей кривой. Первые этапы онтогенеза характеризуются значительным увеличением содержания ионов в тканях. С течением времени дальнейшее накопление ионов замедляется или вовсе прекращается [53]. В течение вегетации накопление Na⁺, Cl^- и SO₄ в структурных элементах растений как на незасоленном, так и на засоленном фонах регулируется интенсивностью роста. После прекращения ростовых процессов в структурных элементах содержание ионов стабилизируется или снижается. Уровень солеустойчивости растений не влияет на эту закономерность [26; 27].

Данные о локализации засоляющих ионов в растениях весьма ограничены. Известно, что распределение их в разных органах неодинаково. Считается, что хлор в корнях не накапливается, а локализируется в стеблях и листьях. Содержание сульфат-иона сравнительно одинаково во всех органах, за исключением конуса нарастания стебля, где концентрация этого иона несколько выше. Натрий аккумулируется в основном в надземных органах.

В связи с тем, что сера играет важную роль в обмене веществ у растений и является по своей значимости таким же биофильным элементом, как азот, целесообразно несколько подробнее остановиться на роли этого элемента в солевом обмене, а также в обмене веществ у растений в условиях засоления. В отличие от других неорганических ионов, обслуживающих почвенное засоление, таких как Cl^-, CO^-₃, Na⁺, сульфат является источником одного из биогенных элементов, активно участвующих в процессах метаболизма в живых организмах. Для высших растений сульфат не только основной источник серы, с которого начинается ее нормальный метаболический цикл в клетке, но и фактор, формирующий высокоустойчивые к засолению экологические формы, относящиеся к галофитной флоре. Приспособительные перестройки в метаболизме серы будут важны как для перенесения растениями крайних условий снабжения сульфатом - дефицит и избыток, так и для действия практически любого отрицательного фактора внешней среды (низкие и высокие температуры, обезвоживание и др.). Поэтому рациональная постановка серного питания является одной из важных проблем развития сельского хозяйства.

Весьма успешно и детально вопросы солевого обмена и метаболизма серы при засолении изучены Н. И. Шевяковой [61]. При исследовании механизмов первичного поглощения сульфата клеткой, передвижения по корню, распределения и циркуляции по целому растению четко выявляется главная особенность транспорта сульфата - контролирующая роль метаболизма серы. Из специфических механизмов поглощения сульфата клеткой следует отметить облегченную диффузию при помощи переносчиков. Перенос сульфата подобным образом предполагает образование комплекса SO₄ с особым белком пермеазой. Однако селективный перенос сульфата через мембрану посредством облегченной диффузии не может рассматриваться как единственно возможный путь специализированного транспорта этого аниона. Высокая зависимость поглощения сульфата от интенсивности его фосфорилирования, избирательная аккумуляция у многих водорослей и некоторых галофитов из высших растений предполагает существование высокоспецифических транспортных систем, переносящих сульфат через мембрану против градиента его концентрации.

При высоких концентрациях Na₂SCO₄ в среде у растений еще более, чем в нормальных условиях, проявляется зависимость поступления сульфата от состояния метаболизма серы. При концентрациях Na₂SCO₄, которые не оказывают повреждающего воздействия на корни, поглощение сульфата может контролироваться благодаря понижению сродства к этому иону у связывающих центров, а также повышению способности клетки к включению в метаболизм поступившего сульфата и усилению оттока его к надземным органам.

В условиях продолжительного выращивания растений на среде с Na₂SCO₄ пороговые концентрации сульфата и его производных раньше всего достигаются в листьях. В этот период S-метаболиты (метаболический сульфат и др.), поступающие с током ассимилятов во флоэму корней, могут оказаться причиной торможения поступления сульфата в корни, действуя на каталитические системы транспорта SO^--₄ по типу отрицательных эффекторов.

Возрастание необратимых изменений в клеточном метаболизме и нарушение целостности мембран ограничивают возможности контроля организованного транспорта сульфата, а это может привести к повышению пассивной проницаемости корней для этого аниона. Высокие концентрации NaCl тормозят поступление сульфата в растения из-за нарушений в обмене серы и поглотительном аппарате клетки, вызванных аккумуляцией в тканях хлорида и токсических продуктов азотного обмена.

Характер изменения солевого обмена растений, обусловленный низким или высоким содержанием серы в среде и тканях, показывает, что состояние метаболизма этого элемента в клетке является важным фактором существования растений в условиях засоления.

При остром дефиците серы у растений, в частности хлопчатника, наблюдается обратная коррелятивная связь между содержанием серы и калия. Кроме того, состояние метаболизма серы имеет большое значение для нормального функционирования систем дальнего транспорта калия. При дефиците серы наблюдается повышение оттока калия из стеблей в листья, что, вероятно, является результатом повышения пассивной проницаемости мембран для этого катиона. Наблюдаемые при этом полное соответствие максимумов накопления K⁺ и появления признаков суккулентности у листьев, а также отсутствие подобной корреляции с Na⁺ и Cl свидетельствуют, что у некоторых растений калий может быть главным катионом, ответственным за солевой баланс клеток. Поэтому относительное повышение содержании K⁺ в листьях при снижении в них содержания серы, что, в частности, имеет место в условиях хлоридного засоления, может оказаться существенным в адаптации растений к солевому окружению.

Снижение содержания серы у растений при избытке в среде NaCl может иметь приспособительное значение, способствуя выживаемости растений в условиях хлоридного засоления.

В последние годы в исследованиях по солевому обмену наряду с рассмотрением дальнего транспорта ионов но тканям и органам растений большое внимание стало уделяться изучению процессов ионного транспорта, протекающих на уровне плазмалеммы и других мембран клетки. Полученные данные дают возможность предположить, что плазматическая мембрана является структурным образованием, которое в значительной степени определяет солеустойчивость клеток [7]. Ю. В. Балнокин и В. П. Строгонов установили, что галофиты по сравнению с гликофитами поддерживают концентрацию Na⁺ в цитоплазме на постоянном уровне в более широком диапазоне наружных концентраций NaCl. Наряду с различиями в проницаемости плазмалеммы важную роль играют свойства ионно-транспортных систем. Галофиты, возможно, обладают способностью создавать более мощные противоградиентные потоки Na⁺, чем гликофиты.

Связь солеустойчивоети с мембранными функциями прослеживается как на одноклеточных без вакуолярных водорослях, так и на более сложно организованных объектах, имеющих вакуоли. При наличии крупной центральной вакуоли важную роль в ряде случаев играет тонопласт, транспортные системы которого отводят ионы в вакуоль. При этом концентрации Na⁺ и Cl^- в вакуоли часто достигают гораздо более высоких значений, чем в цитоплазме. По-видимому, это свойственно галофитам типа Snaeda maritima, Kochia americana и многим морским вакуолярным водорослям. Названные растения относятся к соленакапливающим галофитам. Клетки солевыводящих галофитов освобождаются от поступающих солей также за счет противоградиентного переноса ионов. Эти функции в данном случае выполняют мембраны специализированных солевых желез. К таким галофитам относятся растения родов Atriplex, Tamarix, Liriionium. У галофитов-эукариот мембраны выполняют функцию поддержания относительно низких концентраций Na⁺ и Cl^- в цитоплазме.

Солеустойчивость растений зависит от их способности поддержи ваги ионный гомеостаз в цитозоле при засолении. Эта способность предполагает, что молекулярные механизмы, осуществляющие обмен веществ в клетке, при высоких наружных концентрациях соли функционируют в благоприятных условиях [7].

Ю. В. Балнокин и Б. П. Строгонов показали, что низкое содержание ионов в цитозоле сохраняется лишь в определенном интервале наружных концентраций соли. При концентрациях, выходящих за верхний предел этого диапазона, ионы накапливаются в клетке. Это приводит к изменениям в обмене веществ, которые могут быть определены как токсические эффекты солей. Верхняя граница концентрационного диапазона соли, превышение которой приводит к нарушению ионного гомеостаза, коррелирует с солеустойчивостыо вида. Поступающие при засолении в клетку ионы выводятся из цитозоля при помощи ионных насосов. Важнейшим механизмом активного транспорта является H⁺-помпа, генерирующая градиент электрохимического потенциала H⁺-движущую силу дли переноса других ионов. Однако в условиях засоления среды, и в особенности при щелочных pH, один этот механизм, по-видимому, не в состоянии обеспечить низкое содержание ионов в цитозоле. В связи с этим ряд экспериментальных фактов свидетельствует о том, что в плаэмалемме солеустойчивых растений наряду с H⁺-АТФазой функционируют другие ионные насосы.

Содержание ионов в цитозоле определяется как скоростью выделения их из этого комиартмента, так и барьерными функциями плазмалеммы. К барьерным свойствам мембран относятся проницаемость и ее регуляция за счет работы ионных каналов, что и определяет скорость переноса ионов из наружной среды в цитозоль.

Таким образом, способность эффективно регулировать ионный состав цитоплазмы при высоких наружных концентрациях солей является фундаментальным свойством растений, обитающих на засоленных субстратах. Исследования механизмов активного транспорта, ответственных за трансмембранный перенос ионов из цитоплазмы, выявили центральную роль в этом процессе H⁺-насосов и функционирующего в совокупности с ними H⁺/Na⁺ антипортера [6]. Трансмембранный перенос ионов играет определяющую роль в распределении ионов на уровне целого растения. Поддержание ионных градиентов в растении как в интегральной системе в условиях солевого воздействия позволяет наиболее активно метаболизирующим тканям (меристемам, репродуктивным органам и др.) функционировать при относительно небольших ионных нагрузках.