14.02.2015

Степень «фенотипической интеграции» цветка определяется составом опылителей

Согласованность развития отдельных частей организма («фенотипическая интеграция», “Phenotypic integration”) может быть признаком, подверженным отбору. Так, опылители могут оказывать существенное влияние на эволюцию эмбрионального развития цветка, увеличивая или уменьшая согласованность развития его частей, причем разные виды животных могут вызывать несогласованные направления отбора. Исследование чилийских ученых показало, что у растений с широким кругом опылителей степень интеграции цветка определяется именно составом опылителей, а не просто их разнообразием. При этом, по-видимому, только некоторые виды, посещающие растение, вносят существенный вклад в эволюцию развития цветка.

Хотя представление об организме как о простом наборе отдельных признаков очевидно неверно, противоположное мнение о сильной связи всего и вся также далеко от истины: некоторые части организма гораздо сильнее связаны друг с другом, чем с остальными. Одной из первых на это обратила внимание ботаник Раиса Львовна Берг, которая ввела представление о так называемых «корреляционных плеядах». Причины этой более тесной связи могут лежать как в совместном действии генов, так и в особенностях эмбрионального развития структур и их функциональных связях.

В настоящее время на базе представлений Р. Л. Берг развилась концепция «фенотипической интеграции» (Phenotypic integration; см. также Massimo Pigliucci, 2003. Phenotypic integration: studying the ecology and evolution of complex phenotypes), под которой подразумевается согласованная изменчивость морфологических признаков, выражающаяся в корреляциях между ними. Можно говорить о степени интеграции отдельных структур как мере согласованности развития их частей.

Один из основных примеров для исследования фенотипической интеграции — это цветок растений, опыляемых животными. Еще Р. Л. Берг считала, что он представляет собой отдельную от вегетативных частей растения «корреляционную плеяду», так как эволюционирует в основном за счет взаимодействия с опылителями.

Исследования последнего десятилетия показывают, что и характер корреляций между отдельными частями цветка (что с чем и как связано), и общий уровень фенотипической интеграции могут различаться у близких видов, опыляемых разными животными. Впрочем, в некоторых случаях эти результаты можно объяснить родством видов растений: чем более родственны виды (то есть чем ближе к настоящему времени жил их общий предок), тем более сходными оказывается характер развития цветка. Абиотические факторы и иные, неселективные эволюционные механизмы (генетический дрейф, поток генов) могут также влиять на строение цветка.

Чтобы узнать, какие причины влияют на фенотипическую интеграцию цветков, группа чилийских ученых решила сравнить не разные виды, а несколько популяций одного вида. Это распространенный метод эволюционных исследований, так как популяции, относительно изолированные друг от друга и живущие в разных условиях, имеют разную эволюционную судьбу (напомним, что именно популяция считается элементарной единицей эволюции). В качестве объекта они взяли альстрёмерию Alstroemeria ligtu из семейства Alstroemeriaceae (альстрёмериевые), а именно подвид A. l. simsii. Это растение имеет широкий спектр опылителей (мухи, пчелы и бабочки), и в разных частях видового ареала состав опылителей может сильно отличаться, а это может влиять на естественный отбор в отдельных популяциях.

В ходе исследования проверяли три гипотезы:

1) разные опылители отбирают разные сочетания признаков цветка, и поэтому популяции со сходным составом опылителей показывают сходные корреляции в строении цветка;

2) популяции с более разнообразными опылителями (как в смысле числа видов, так и в смысле разницы в размерах тела и длине хоботка) подвергаются действию менее согласованных векторов отбора и поэтому менее фенотипически интегрированы;

3) так как поведение насекомых зависит от архитектуры цветка, в популяциях с более интегрированным развитием они будут тратить меньше времени на посещение одного цветка и посещать больше цветков за единицу времени.

Также авторы решили проверить и зависимость фенотипической интеграции от географического положения и климата.

В исследовании были задействованы десять популяций со всего ареала распространения подвида, в каждой популяции ученые следили за двумя сотнями цветков. Ранее на примере шести из этих популяций были показаны различия в составе и количестве опылителей, которые не были связаны с географией.

Всего в опылении альстрёмерии были замечены 23 вида (от 4 до 11 видов на популяцию), при этом половина всех отмеченных посещений (со всех популяций, вместе взятых) была совершена всего тремя видами насекомых (при этом не во всех популяциях были замечены опылители этих трех видов!): мухой Lasia aenea и пчелами Ruizantheda proxima и Alloscirtetica gayi. А самыми географически распространенными были три вида пчел: Centris nigerrima (был отмечен во всех десяти популяциях), Manuelia gayi и упомянутая выше A. gayi (эти два вида посещали цветки альстрёмерии в восьми из изученных популяций).

Результаты сравнения популяций авторы исследования свели в несколько квадратных матриц (таблиц размером n×n). Матрица «состава опылителей» M_ps показывала коэффициент сходства между популяциями по разнообразию опылителей (учитывались как общее число видов, так и обилие отдельных видов насекомых), изученному в южное лето 2012/2013 года. Матрица географических расстояний M_g показывала расстояния между исследуемыми популяциями. Климатическая матрица M_clim учитывала сходство популяций по климатическим показателям сезона цветения альстрёмерии (ноябрь–декабрь).

В каждой из исследованных популяций у двухсот цветков (каждый — с разных особей) были измерены восемь признаков (длина и ширина четырех листочков околоцветника, рис. 2), на основании чего были оценены корреляции между этими признаками для каждой популяции и составлены корреляционные матрицы М_с размером 8×8.

Степень фенотипической интеграции INT была измерена как дисперсия собственных значений корреляционной матрицы (см. Mihaela Pavlicev et al, 2009. Measuring morphological integration using eigenvalue variance). Степень фенотипической интеграции равна нулю, если структуры никак не cкоррелированы друг с другом, и достигает максимального значения (которое на единицу меньше количества признаков в матрице, то есть в нашем случае 8 – 1 = 7), когда все признаки полностью скоррелированы.

Cопоставление корреляционных матриц дало матрицу сходства корреляционных матриц Mcр. Сравнение матриц проводилось с помощью широко применяемого в генетике и экологии теста Мантеля (Mantel test), специально разработанного для выявления корреляций между таблицами.

Как и ожидалось, тест Мантеля выявил положительную связь матриц Mps и Mcp, то есть сходный набор корреляций между частями цветка оказался у популяций со сходным составом опылителей. Причем общий уровень фенотипической интеграции INT не коррелировал ни с числом видов опылителей, ни с их разнообразием, оцененным по индексу Шеннона–Винера (Shannon–Wiener index). Никакой связи с географическим расстоянием и климатом выявлено не было как в общем характере корреляций, так и в уровне фенотипической интеграции. На основании этого авторы заключили, что у альстрёмерии отбор, вызываемый опылителями, оказывается гораздо более существенным для эволюции развития цветка, чем отбор, вызываемый абиотическими факторами, а также генетический дрейф и привнесение генов из соседних популяций.

Изучение связи интеграции цветка с опылителями дало неожиданные результаты. С этим параметром значимо не коррелировали ни разнообразие опылителей, ни просто число их видов, ни изменчивость размеров тела. Зато неожиданно выявилась положительная связь с изменчивостью длин хоботков опылителей: чем более «разнохоботковые» насекомые посещали цветки, тем более оказывались интегрированы последние. Возможно, дело тут в том, что длиннохоботковые опылители специализированнее и более зависят от архитектуры цветка. Короткохоботковые, более генерализованные, менее чувствительны к строению цветка и, продолжая посещать альстрёмерию, не оказывают существенного влияния на интеграцию цветка.

Стоит отметить, что фенотипическая интеграция цветков альстрёмерии оказалась выше значений, отмеченных ранее в исследовании 36 видов цветковых растений: 22–46% от максимально возможного значения против 5–25% (M. Ordano et al., 2008. The adaptive value of phenotypic floral integration). Авторы предполагают, что причина этого в том, что листья обоих кругов околоцветника у альстрёмерии похожи на лепестки и выполняют функцию привлечения опылителей. У большинства же других растений внешний круг околоцветника — чашечка — выполняет в основном защитную функцию и потому эволюционирует и развивается во многом независимо от остальных частей цветка.

Интересными оказались результаты изучения влияния интеграции цветков на поведение опылителей. Как и предполагалось, в популяциях с более интегрированными цветками насекомые в среднем тратили меньше времени на посещение одного цветка — но это было верно только для одного из трех наиболее распространенных видов, длиннохоботковой пчелы Centris nigerrima (рис. 3), в то время как два других такой зависимости не показали. Опылители стремятся минимизировать свои затраты на получение пищи (так же, как растения — минимизировать затраты на эффективное размножение), в том числе за счет сокращения времени пребывания на цветке. В этом случае они могут проводить «отбор на повышение интеграции цветка». Увеличение времени пребывания на цветке может негативно отразиться и напрямую на репродуктивном успехе растений, повысив вероятность самоопыления в самосовместимых видах, каковым является альстрёмерия. Впрочем, эффект может быть и противоположным: повышение репродуктивного успеха за счет увеличения количества пыльцы, собираемой на тело насекомым и откладываемой на рыльце.

Таким образом, заключают исследователи, фенотипическая интеграция цветков определяется прежде всего составом опылителей, а не их разнообразием или какими-то абиотическими факторами. При этом, по-видимому, лишь некоторые опылители вызывают давление отбора на повышение интеграции развития цветка. В данном случае таковыми являются пчелы Centris nigerrima (рис. 4) и, возможно, Lasia aenea. Ранее было показано, что время пребывания на цветках двух других видов рода Lasia также зависит от архитектуры цветка (см. C. Botto-Mahan et al., 2011. Floral herbivory affects female reproductive success and pollinator visitation in the perennial herb Alstroemeria ligtu (Alstroemeriaceae)).

Авторы делают заключение, что альстрёмерия может в итоге оказаться гораздо более специализированным растением, чем предполагалось ранее. Впрочем, даже если растение действительно является генералистом и опыляется многими видами насекомых, может оказаться, что его морфология подстроена только под некоторых из посетителей. Такое может произойти, потому что некоторые опылители одинаково эффективно опыляют цветки с довольно разным строением: в этом случае отбор на повышение эффективности опыления будет менять морфологию цветка, подстраивая ее под более «требовательных» опылителей (см. P. Aigner, 2006. The evolution of specialized floral phenotypes in a fine-grained pollination environment).

Источник: A. V. Gonzalez, M. M. Murua, & F. Perez. Floral integration and pollinator diversity in the generalized plant-pollinator system of Alstroemeria ligtu (Alstroemeriaceae) // Evolutionary Ecology. V. 29(1). P. 63–75.

Сергей Лысенков

Источники:

1. elementy.ru