28.10.2014

У аспидистр открыт вариант опыления, раньше не встречавшийся у цветковых растений

Растения рода Aspidistra, относящиеся к семейству спаржевых (Asparagaceae), представляют собой небольшие корневищные травы и обитают в тропических лесах Юго-Восточной Азии. Наиболее интересное их свойство — это необычное разнообразие в строении цветка. Например, число листочков околоцветника варьирует от двух (абсолютный минимум для растений порядка спаржецветных) до двенадцати (больше в этом порядке есть только у одного рода). Форма цветка и его отдельных частей также чрезвычайно разнообразны, что используется в систематике этого рода, состоящего из большого числа видов, часто эндемичных (с очень ограниченным ареалом).

Высокая изменчивость цветков наводит на мысль, что биология опыления разных видов аспидистр также должна различаться. Однако у нас практически нет данных на этот счет. Дело в том, что цветки аспидистры находятся на уровне почвы, иногда скрыты лесной подстилкой и часто остаются незамеченными исследователями. Кроме того, период цветения ограничен началом влажного сезона.

Почти все наши знания об опылении ограничены сведениями об одном виде — Aspidistra elatior, произрастающем в Японии. Хотя факт перекрестного опыления у этого вида был показан еще в XIX веке известным ботаником Фредерико Дельпино, до сих пор неизвестно, кто именно является его опылителями. К таковым относили мелких комаров, слизней и сухопутных ракообразных (что характерно, в основном не на основе прямых полевых наблюдений). Вполне вероятно, что этот вид в разных условиях может опыляться разными организмами, но достоверных данных на этот счет тоже нет. Похожая ситуация и с некоторыми другими видами аспидистр: есть только гипотезы, выдвинутые на основе косвенных данных и не имеющие прямых подтверждений. В качестве потенциальных опылителей большинство исследователей называют мелких двукрылых.

Заметим, кстати, что цветки этих растений не выделяют нектара. Чем же аспидистры привлекают опылителей?

Только в 2013 году Николай Вислобоков с кафедры высших растений биологического факультета МГУ с коллегами опубликовали результаты полевых наблюдений южновьетнамского вида A. phanluongii, который, как выяснилось, опыляется мухами-горбатками Megaselia (семейство Phoridae).

Николай Вислобоков продолжил изучение репродуктивной биологии аспидистр. Он и его коллеги впервые изучили в природе опыление растений этого рода в центре их разнообразия — Северном Вьетнаме. Объектом исследования стал недавно описанный все той же научной группой вид Aspidistra xuansonensis, произрастающий в северовьетнамской провинции Футхо.

Листья и цветоносы этого растения расположены прямо на лежащем на земле корневище (рис. 2). Маленькие цветки этого вида, растущие практически на поверхности почвы (цветок высотой около сантиметра находится на цветоножке, длина которой не достигает и 4 см), представляют собой «стаканчик» околоцветника, весь вход в который, кроме небольших щелей, закрыт рыльцем пестика, под широкими лопастями которого расположены тычинки.

Наблюдения проводились в первой половине ноября 2013 года в светлое время суток и — эпизодически — ночью (впрочем, ночью никто цветки аспидистры не посещал). Единственными посетителями цветков аспидистры оказались мелкие мухи и муравьи.

Две мухи из 33 пойманных оказались дрозофилами; на их теле было найдено всего несколько пыльцевых зерен, к тому же не принадлежащих аспидистре, так что если они и играют какую-то роль в опылении, то незначительную. Все остальные мухи оказались самками галлиц (Cecidomyidae). Они садились на околоцветник и в течение нескольких минут оставались неподвижными, после чего начинали с видимым усилием пытаться проникнуть внутрь цветка через небольшие щели между стенкой околоцветника и рецептивной поверхностью рыльца. Когда это им удавалось, они оставались внутри цветка в течение минимум шести часов, после чего вылезали из цветка через те же щели. Так как тычинки находятся прямо под этими щелями, то галлица не может посетить цветок, не вымазавшись в пыльце, что подтвердило и исследование мух под микроскопом: на них были обнаружены типичные неповрежденные пыльцевые зерна аспидистры.

Вскоре после такого долгого посещения внутри цветка обнаруживались многочисленные (от четырех до двадцати) личинки галлиц. Именно ради них аспидистру посещают муравьи, относящиеся к роду Carebara: муравьи вылезали из цветков, держа в своих жвалах личинок. При этом никакой пыльцы на теле муравьев не было.

Пойманные мухи, судя по внешнему строению, относятся к роду Cecidomyia или Contarinia, но точно определить видовую принадлежность оказалось невозможно. Дело в том, что систематика галлиц основана на особенностях строения гениталий самцов, а цветки аспидистры посещали только самки. Впрочем, скорее всего, они относятся к одному виду. Даже молекулярно-генетические исследования (ДНК-штрихкодирование) не помогло точнее определить мух, так как галлицы мало представлены в базах данных последовательностей. Но все исследованные особи оказались очень близки друг к другу и родственны тем же родам, на которые указывают и морфологические признаки.

Гораздо важнее другой вывод генетического исследования: личинки и взрослые мухи, посещающие цветки, действительно относятся к одному виду.

Таким образом, аспидистры данного вида опыляются самками галлиц, которые откладывают в их цветки личинки. Так как в среднем самка галлицы несет 150—200 яиц, а в цветке выводится не более двадцати личинок, то, скорее всего, одна особь насекомого посещает несколько цветков, что будет способствовать перекрестному опылению. Возможно, у аспидистры происходит и гейтоногамия — перенос пыльцы между цветками одной и той же особи растения. Но такой вариант опыления маловероятен: некоторые другие вьетнамские виды аспидистр самонесовместимы (то есть пыльца не может оплодотворить семязачаток той же особи), а если на одном растении есть несколько цветков, то они цветут не одновременно, а последовательно.

Но чем питаются личинки, отложенные галлицами при опылении? Обычно цветочные паразиты питаются семенами или тканями цветка, но цветки аспидистр с личинками не несут на себе погрызов или иных следов поражения. Также в цветках не было обнаружено и гриба, который может служить пищей личинкам двукрылых. Нектар аспидистры, как уже было отмечено выше, не производят, да и случаи питания личинок нектаром неизвестны (видимо, потому что раствор сахаров — не самая питательная пища). Единственное, чем отличаются цветки с личинками от нетронутых — так это тем, что кроме нормальной округлой пыльцы (такой же, как и на телах посещавших аспидистру взрослых мух) в них обнаруживаются и нарушенные, спавшиеся пыльцевые зерна. По-видимому, личинки галлиц питаются пыльцой, высасывая ее содержимое.

Питание насекомых пыльцой (палинофагия) — распространенное явление, но в подавляющем большинстве случаев пыльцу потребляют взрослые особи. Питание личинок пыльцой ранее отмечалось только у трипсов и некоторых двукрылых (дрозофилид, горбаток и, опять же, галлиц). Однако все известные личинки, паразитирующие в цветках с тычинками, полностью завершают развитие внутри цветка. В случае же аспидистры через два дня после откладки яиц личинки, перепачканные схлопнувшимися пыльцевыми зернами, выползают из цветка через те же щели между околоцветником и рыльцем и падают в подстилку, где окукливаются.

Часто у растений, опыляемых палинофагами, вырабатываются адаптации, снижающие напрасную трату ресурсов: кроме фертильной пыльцы, служащей для размножения, у них есть еще и стерильная, нужная только как источник пищи для посетителей цветка. Но никаких указаний на такой диморфизм у аспидистры нет: пыльца из нетронутых цветков не распадается на несколько размерных или морфологических вариантов и одинаково прокрашивается специальными красителями, связывающимися с ДНК (что является показателем фертильности).

Таким образом, Aspidistra xuansonensis является еще одним примером растения, опыляемого насекомыми, личинки которых развиваются внутри цветков (самые известные примеры — юкка, опыляемая юкковыми молями, и фиги, опыляемые фиговыми осами). Однако в данном случае необычным является то, что личинки обитают в обоеполых цветках: обычно они селятся только в мужских цветках, в цветках в мужской фазе цветения либо в специально приспособленных для этого структурах (каприфиги у фикуса) — это защищает фертильные семязачатки от поедания паразитами.

Пожалуй, самое интересное в способе опыления Aspidistra xuansonensis — это именно необычное сочетание свойств. Питание пыльцой — но у личинок, цветочные паразиты — но у обоеполых цветков, личинки-палинофаги — но отсутствие специализированной стерильной пыльцы. Да и опыление мухами-галлицами ранее отмечалось крайне редко — обычно они упоминаются в числе других неспециализированных опылителей. И, конечно, уникальная особенность: личинки на завершающем этапе развития покидают цветок.

Таким образом, исследование еще одного вида аспидистр из центра разнообразия этого рода увеличило число известных вариантов миофилии (опыления двукрылыми) у этого рода. Напомним, что ранее исследованный вид, A. phanluongii, опыляется мелкими мухами из другого семейства, личинки которых не развиваются в цветках.

Результаты данного исследования указывают на высокую специализацию аспидистры: по-видимому, этот вид растений опыляется только одним видом мух (впрочем, еще неизвестно, каким именно). Но насколько взаимна эта специализация? Очень часто взаимоотношения опылителей и опыляемых растений асимметричны: виды-специалисты взаимодействуют с видами-генералистами, у которых много иных партнеров. Так ли это в данном случае — покажут дальнейшие исследования.

Опыление растений мелкими насекомыми — все еще мало исследованная область антэкологии (биологии опыления). Среди имеющихся проблем — не только трудность наблюдения за некрупными объектами, но и сложность — а часто и невозможность — идентификации. Вполне возможно, что на этом поприще антэкологов ждет еще много открытий. В связи с этим будет уместным вспомнить гипотезу известного бриолога (специалиста по мхам) Нильса Кронберга, согласно которой семенные растения в мезозое «рекрутировали» для опыления мелких насекомых, в том числе и мелких двукрылых, а также других членистоногих, которые задолго до этого участвовали в «опылении» (вернее, оплодотворении) двудомных мохообразных, перенося сперму с мужских растений на женские.

Источник: N. A. Vislobokov, T. V. Galinskaya, G. V. Degtjareva, C. M. Valiejo-Roman, T. H. Samigullin, A. N. Kuznetsov and D. D. Sokoloff. Pollination of Vietnamese Aspidistra xuansonensis (Asparagaceae) by female Cecidomyiidi flies: Larvae of pollinator feed on fertile pollen in anthers of anthetic bisexual flowers — American journal of botany.

Андрей Z.

Источники:

1. agroxxi.ru